La volonté de faire vivre pacifiquement les deux races anime le cœur d’un homme qui a crée la Cross Académie. La particularité de cette dernière est qu’elle est utilisée par des classes de nuit (constituées de vampires) et des classes de jour (constituées d’humains). Le système de rotation mis en place permet aux deux classes de n’avoir jamais à utiliser le bâtiment au même moment, ceci dans le but de préserver le secret sur l’existence des vampires. Yuuki et Kiryuu sont les deux élèves chargés la nuit de surveiller qu’aucun humain ne rentre dans l’Académie afin d’éviter tout incident avec les vampires. Si Yuuki a été sauvée par l’un deux dans son enfance et sait être indulgente à leur égard, Kiryuu lui, leur doit la perte de ses parents et leur voue une haine profonde en raison de cela. De l’autre côté, même si la plupart des vampires acceptent le règlement de l’Académie, certains commencent à avoir du mal à retenir leurs pulsions originelles. La question se pose alors de savoir si vampires et humains sont réellement capables de vivre ensemble où si leur cohabitation entraînera inévitablement un bain de sang.

Après la mort de Shizuka Hio, les choses reviennent à la normale au sein de l’Académie. Malheureusement, Yuuki n’aura pas le temps d’apprécier ce léger calme. En effet, à l’extérieur, le haut conseil des vampires, convaincu que l’assassin du « sang pur » est Zero, ordonne son élimination. De son côté, Zero apprend que Shizuka n’était pas l' ennemi qu'il s'était imaginé. Ce dernier, véritable menace pour tout les « sangs purs », resterait dans l’ombre en attendant le moment propice pour sortir. Kaname qui semble au courant de son existence agit en conséquence attisant au passage les soupçons des autres vampires.
Le voile s’apprête à se lever sur les mystères de chacun emmenant avec lui le coupable de toutes ces tragédies.

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